Музей В.М. Шукшина был открыт для посетителей в 1978 г. в доме, который он купил матери в 1965 г. На юбилейных Шукшинских днях на Алтае 1999 года музею присвоен статус Всероссийского.
Основанный в 2010 году, музей возник благодаря обнаружению в 2002 году каменного изваяния Окуневской эпохи (II–III тысячелетие до н.э.) в реке Абакан местным жителем И.Б. Колчинаевым.
Постоянно действующая тематическая экспозиция развернулась на базе музея Центрального района, в филиале Музея города Новосибирска. В экспозиции использованы уникальные фотографии и документы, образцы кинооборудования.