Исторический музей является старейшим в системе Смоленского музея-заповедника, он был открыт в 1888 году смоленским краеведом С. Д. Писаревым в здании городской Думы. В музее ведется большая работа по созданию постоянной экспозиции, открыты разделы "Древнейшая история Смоленской земли" (100 тысяч лет назад – начало IX века нашей эры) и "Смоленск в составе Древнерусского государства в IX – начале XIII веков". Более 1500 предметов из археологического фонда музея включает экспозиция "Древнейшая история Смоленской земли" - свидетельства истории Смоленщины от каменного века до раннего средневековья. Во втором зале постоянной экспозиции посетители могут увидеть легендарные археологические памятники Гнёздовского комплекса (IX-X века) - не имеющая аналогов в мире корчага-амфора с древнейшей русской надписью, знаменитые франкские стальные мечи (оружие викингов-варягов), редчайшие золотые монеты – солиды византийских императоров Александра и Феофила, серебряные арабские монеты-дирхемы, бронзовые и латунные украшения, фибулы и пряжки. В экспозиции можно увидеть реконструированные антропологами облики жителей Гнездовского поселения и их аутентичные костюмы. В 2014 году был открыт новый раздел постоянной экспозиции Исторического музея "История и культура Смоленщины в XIII-XVIII веках." Масштабная зрелищная экспозиция, насыщенная уникальными предметами и реликвиями, отражает наиболее яркие моменты смоленской истории - монголо-татарское нашествие XIII века, взаимоотношения с Великим княжеством Литовским в XIII-XV веках, собирание русских земель и возвращение Смоленска в состав русского государства в 1514 году, строительство Смоленской крепостной стены в 1596-1602 годах, героическую оборону Смоленска от польских захватчиков в 1609-1611 годах, окончательное освобождение смоленской земли в 1654 году, реформы Петра I начала XVIII века, участие Смоленщины в Северной войне 1700-1721 годов, образование и развитие Смоленской губернии.