Галерея Эстонского национального музея – это выставочное пространство площадью около 400 квадратных метров, расположенное в непосредственной близости от входа B и кафе. В кафе Pööriöö также проходят небольшие выставки.
С момента открытия музея в галерее прошло несколько художественных выставок: помимо традиционного изобразительного искусства часто проходят выставки прикладного искусства, моды, этнографической фотографии.
Каждая выставка самостоятельна, но все же в чем-то связана с постоянными выставками Эстонского национального музея или с какой-то крупной временной выставкой.